Courses aux armements coévolutionnaires : la victoire est-elle possible ?
Les plantes sont en guerre contre les insectes râpeurs, suceurs et masticateurs, les virus mortels, les bactéries débilitantes et les champignons castrateurs. Cette guerre coûte des milliards de dollars de pertes de récoltes chaque année, faisant de l’étude des interactions plantes-pathogènes et plantes-herbivores l’une des branches les plus importantes de la biologie appliquée (1). Mais l’étude de la façon dont les plantes et leurs ennemis interagissent a également inspiré des avancées majeures dans la recherche fondamentale sur les interactions entre espèces, notamment en ce qui concerne l’interaction de l’évolution et de l’écologie. L’idée selon laquelle les insectes herbivores ont entraîné l’évolution des plantes et, à leur tour, les adaptations des plantes à l’attaque des insectes ont stimulé une diversification des insectes (2) a été particulièrement influente. Cette danse évolutive entre les insectes et les plantes est un exemple largement cité de ce que l’on appelle généralement la “coévolution”, c’est—à-dire des changements génétiques adaptatifs réciproques au sein des populations d’espèces en interaction qui agissent comme des agents sélectifs les uns pour les autres. La coévolution fascine les biologistes car elle suggère une vision de la nature dans laquelle des associations étroites entre les espèces ont façonné leur histoire de vie et leurs écologies d’une manière qui modifie fondamentalement leur façon d’interagir. Si la coévolution est un processus répandu et dominant, l’un des impacts les plus insidieux de l’humanité sur le monde sera probablement la perturbation des systèmes coévolués.
Les idées originales sur la coévolution ont été inspirées par des études sur les interactions plante-insecte et plante-pathogène, et ceux qui étudient l’impact de maladies ou d’herbivores sur les plantes sont inévitablement endoctrinés avec la notion de coévolution. Ironiquement, même si la coévolution est conceptuellement convaincante, nous manquons d’études empiriques définitives qui montrent comment cela fonctionne. Les hypothèses alternatives pour le cours de la coévolution comprennent: (i) l’escalade des courses aux armements dans lesquelles les plantes ajoutent sans relâche à leurs arsenaux chimiques, tandis que les herbivores emboîtent le pas avec de nouveaux mécanismes pour remplacer ces défenses, (ii) la sélection cyclique dans laquelle les plantes hautement défendues sont favorisées à des moments où les pathogènes virulents ou les herbivores exercent un lourd tribut, mais dont la prévalence diminue progressivement en raison des coûts associés aux traits de résistance lorsque les plantes ne sont pas attaquées, et (iii) une stase qui entraîne peu de changements évolutifs chez les plantes ou leurs ennemis en raison d’une rareté de variation génétique ou de la présence de caractéristiques spécifiques les contraintes limitent les possibilités d’évolution.
Mis à part les travaux classiques détaillant les interactions gène pour gène entre des pathogènes virulents et des variétés végétales résistantes (3), les preuves à l’appui des différents modes de coévolution font défaut chez les populations naturelles. Cependant, dans un aboutissement éclairant de près de 20 ans de travail, Berenbaum et Zangerl (4) ont reconstitué l’un des exemples les plus convaincants de coévolution pour les systèmes plantes-herbivores. La plante est le panais sauvage, Pastinaca sativa, une mauvaise herbe européenne introduite qui se trouve maintenant dans une grande partie de l’est de l’Amérique du Nord dans des habitats perturbés. L’herbivore est le ver du panais, Depressaria pastinacella, qui est l’herbivore dominant (et en fait le seul) associé au panais sauvage dans la majeure partie de l’Amérique du Nord. Des travaux antérieurs ont montré que le panais est défendu contre les vers Web par les furanocoumarines, les niveaux de production pour les composés individuels de furanocoumarines possédant des héritabilités allant de 0,54 à 0,62. Mais les vers Web ne sont pas des cibles passives pour les défenses des plantes — ils sont capables de métaboliser ces toxines végétales à des taux d’héritabilité allant de 0,33 à 0,45. Bien sûr, le simple fait de découvrir que la production de furanocoumarine est héréditaire dans le panais et que le métabolisme de la furnaocoumarine est héréditaire dans les vers Web ne révèle rien en soi de la nature de la coévolution. Il fournit simplement la preuve que la coévolution est plausible. Berenbaum et Zangerl ont ajouté deux informations critiques supplémentaires:
(i) Les panais et les vers Web peuvent être regroupés dans l’un des quatre groupes phénotypiques, où chaque groupe correspond à un mélange particulier de furanocoumarines dans le cas des plantes (bergaptène, xanthotoxine, isopimpinelline et sphondine) et à un mélange particulier de capacités métaboliques de la part des vers Web (c.-à-d. capacité à métaboliser les quatre composés de furanocoumarines).
(ii) Lorsque l’on échantillonne des associations de plantes et de leurs herbivores à partir de populations le long d’un gradient latitudinal, il y a une correspondance remarquable des fréquences des grappes d’insectes et des grappes de plantes. Par exemple, si une population végétale a un pourcentage élevé d’un groupe caractérisé par une production élevée de bergatpin, la population d’herbivores associée aurait un pourcentage élevé correspondant du groupe correspondant à un métabolisme élevé de la bergaptine.
La correspondance entre les populations de plantes et d’herbivores dans leurs profils chimiques pertinents a été détectée en échantillonnant 26 graines de plantes de quatre populations différentes et en analysant les capacités de détoxification de 25 larves de vers Web associées à chaque échantillon de panais. Tandis que Fig. 1 indique clairement une “correspondance” entre les populations de plantes et d’herbivores en termes de production de furanocoumarine par rapport aux clusters de détoxification, il ne révèle pas à quel point cette correspondance est proche de “parfaite”. Si nous considérons la fréquence de chaque type de grappe parmi les plantes comme un modèle à apparier, nous pouvons nous demander combien de larves de vers Web auraient besoin de changer leur grappe de phénotype pour faire une correspondance parfaite? Lorsque nous analysons les données sous-jacentes à la Fig. 1 de cette façon, nous trouvons que la correspondance est presque trop belle pour être vraie: dans une population, seulement cinq des 25 larves devraient changer de phénotype pour obtenir une correspondance parfaite, dans la deuxième population, quatre des 25 larves devraient être d’un phénotype différent, et dans la troisième population, trois des 25 larves, étonnamment faibles, sont tout ce qui devrait être dans des grappes différentes pour une correspondance parfaite. Compte tenu des aléas de l’échantillonnage, ce faible nombre de “commutateurs” nécessaires pour une correspondance parfaite est extraordinaire.
Mis à part le motif évident de la Fig. 1, l’autre leçon importante de l’interaction webworm / panais est l’indice de la sélection du cycle comme clé de l’interaction coévolutionnaire. Les différentes populations représentées sur la Fig. 1 chacun présente des fréquences différentes d’amas de furanocoumarines, avec la suggestion d’un cycle de sélection variant géographiquement, chaque population étant légèrement déphasée les unes par rapport aux autres. Les explications alternatives pour les polymorphismes dans les défenses des plantes et les contre-adaptations des insectes ne semblent pas correspondre aux faits. Par exemple, il n’y a pas de gradients environnementaux clairs sous-jacents à la variation géographique des fréquences des phénotypes, et les effets du hasard semblent une explication improbable car tous les phénotypes ont tendance à être présents sur tous les sites (aucun n’étant perdu par dérive génétique). Mais alors que les données de la Fig. 1 sont compatibles avec une hypothèse de sélection cyclique, il n’y a aucune preuve directe à l’appui de ce modèle de coévolution. Un ingrédient de l’hypothèse de sélection cyclique qui est absolument essentiel est la présence d’un “coût” associé à des traits de résistance ou de “défense”. S’il n’y avait aucun coût pour la résistance, alors avec le temps, toutes les plantes en viendraient à posséder des traits de résistance bénéfiques (et nous ne verrions pas l’énorme diversité de niveaux de défense évidente sur la Fig. 1). La notion de coûts et de contraintes est critique chaque fois qu’un modèle mécaniste de coévolution est proposé, et il est en effet impossible de prédire le cours de la coévolution sans une hypothèse claire sur ces coûts et contraintes. Bien que les coûts des traits de résistance chez les plantes soient largement supposés, les données concernant leur fréquence et leur force ne sont pas si convaincantes. Lorsque Bergelson et Purrington (5) ont examiné des expériences visant à détecter les coûts des traits de résistance, ils ont signalé des coûts étonnamment modestes à inexistants (Fig. 2). Il est clair que les coûts de ces courses aux armements coévolutionnaires ne sont pas une question simple, ce qui a conduit Bergelson et Purrington (6) à mener des expériences qui suggèrent que les coûts associés à la résistance sont considérablement modifiés par le stress environnemental.
Ampleur des coûts de la résistance mesurée comme la biomasse de lignées quasi-isogènes de plantes présentant un trait de résistance divisée par la biomasse de lignées identiques dépourvues du trait de résistance; ces mesures sont effectuées en l’absence de l’agent de stress amélioré par le trait de résistance. Aucun coût n’est représenté par une valeur égale ou supérieure à 1,0, tandis que la présence d’un coût est indiquée par une valeur inférieure à 1,0, l’ampleur du coût étant proportionnelle à la valeur inférieure à 1,0. Les données sont extraites du tableau 3 de Bergelson et Purrington en réf. 5.
Les études des populations naturelles de plantes et de leurs ennemis donnent une image de coévolution dans laquelle, au lieu de l’escalade des courses aux armements, il peut y avoir une impasse — une sorte de guerre de tranchées avec des avancées et des retraites — le tout médié par les coûts complexes associés aux traits de résistance ou aux traits de virulence. Reste à savoir si cette idée peut ou non être solidement étayée et nécessitera à la fois des recherches au niveau moléculaire et des recherches qui identifient les mécanismes sous-jacents aux coûts subis par les plantes résistantes en l’absence de son pathogène ou de son herbivore. Comme mentionné ci-dessus, si la coévolution est une force puissante, les nouvelles associations entre espèces devraient différer fondamentalement dans leur caractère en raison de l’absence d’histoire évolutive. Parce que les humains créent de plus en plus de nouvelles associations entre espèces, il est important de comprendre si l’absence de possibilité de coévolution exacerbe les nombreux risques environnementaux associés aux espèces exotiques et aux invasions biologiques.
L’appariement des herbivores à leurs plantes alimentaires est évident à la Fig. 1 laisse présager un problème bien connu en agriculture et en sélection végétale. Les populations d’agents pathogènes et d’herbivores contiennent tellement de variations génétiques que de nouvelles variétés de cultures créées pour des attributs de résistance finissent par être sélectionnées pour des populations ennemies “appariées” qui ont des contre-adaptations capables de remplacer les défenses de la plante. Un défi majeur pour l’agriculture durable est la conception de stratégies pour contrecarrer l’évolution des pathogènes et des herbivores. En agriculture, il n’y a pas de coévolution au sens traditionnel, car la composition génétique des populations de cultures est déterminée par l’homme (par le biais de programmes de sélection et de schémas de distribution des semences). Cependant, les questions clés découlant des études sur les systèmes naturels plante-insecte ou plante-pathogène sont également des questions clés en agriculture. Par exemple, les sélectionneurs recherchent des caractères de résistance qui ne provoquent pas de réduction du rendement des cultures. Plus ingénieusement, les sélectionneurs de plantes recherchent des traits de résistance pour lesquels les contre-mesures des herbivores ou des agents pathogènes sont susceptibles d’extraire des coûts importants de ces ennemis, ce qui rendrait l’évolution de la virulence plus lente et moins certaine (7). De même, il est important de connaître la structure des populations de ravageurs des cultures, car cette structure dicte l’échelle spatiale à laquelle nous pouvons nous attendre à ce que les herbivores et les agents pathogènes s’adaptent aux différentes variétés (8). La diversité des populations d’agents pathogènes dans une très petite zone peut être stupéfiante, avec des implications décourageantes pour le développement d’une résistance durable dans les cultures. Par exemple, en collectant dans seulement deux pépinières voisines aux Philippines, six lignées distinctes de l’agent pathogène fongique rice blast ont été identifiées (7). Lorsque 19 variétés de riz différentes ont été exposées à ces lignées fongiques, seules trois des variétés étaient résistantes aux six lignées (Fig. 3). On peut facilement imaginer que si l’explosion de riz avait été collectée sur quelques sites supplémentaires, d’autres lignées de maladies auraient été découvertes, ce qui aurait été virulent pour ces trois variétés de riz apparemment résistantes. Cette variation génétique est le problème auquel sont confrontés les sélectionneurs de cultures: une grande diversité d’agents pathogènes et d’herbivores, de sorte que des traits de virulence prévalant sur à peu près tous les facteurs de résistance des plantes sont déjà présents quelque part, et des coûts si négligeables pour ces traits de virulence qu’ils ne disparaissent pas facilement des populations d’agents pathogènes ou d’herbivores en l’absence de sélection favorisant la virulence (9).
Spectres de résistance pour 19 lignées de cultivars de riz testées contre six lignées de grains de riz isolées de deux pépinières voisines aux Philippines. Le noir représente la résistance et le blanc la sensibilité, de sorte que seules les rangées noires solides résistent aux six lignées de blast. Le chiffre est dérivé des données présentées dans le tableau 16.4 de la réf. 7.
Que la coévolution implique une course aux armements croissante ou les avancées et les retraites de la guerre de tranchées sous la forme d’une sélection cyclique, les détails de la structure de la population et les coûts des traits de résistance ou de virulence peuvent régir son résultat. Ces mêmes détails détermineront la faisabilité de différentes technologies de sélection végétale et de génie génétique en tant que voies vers une agriculture durable (9). L’appariement phénotypique étroit entre les populations de vers du panais et les populations de leurs plantes alimentaires que Berenbaum et Zangerl (4) ont découvert indique que les ennemis des plantes peuvent être en mesure de s’adapter si rapidement et efficacement aux défenses des plantes que l’agriculture peut simplement devoir accepter un niveau substantiel de pertes de cultures comme inévitable.
Remerciements
Je remercie May Berenbaum d’avoir fourni ses données brutes afin que la Fig. 1 pourrait être dessiné et Joy Bergelson pour m’avoir prêté l’utilisation de sa phrase “guerre de tranchées.”
