Coevolutionaire wapenraces: is overwinning mogelijk?
planten worden bestreden in een oorlog met raspende, zuigende en kauwende insecten, dodelijke virussen, slopende bacteriën en castrerende schimmels. Deze oorlog kost miljarden dollars aan gewas verliezen per jaar, waardoor de studie van plant-pathogeen en plant-herbivoor interacties een van de belangrijkste takken van de Toegepaste Biologie (1). Maar de studie van hoe planten en hun vijanden interageren heeft ook grote vooruitgang geà nspireerd in fundamenteel onderzoek met betrekking tot soorteninteracties, in het bijzonder met betrekking tot het samenspel van Evolutie en ecologie. Vooral invloedrijk is het idee dat plantenetende insecten de evolutie van planten hebben gedreven, en op hun beurt hebben plantenaanpassingen aan insectenaanvallen een diversificatie van insecten gestimuleerd (2). Deze evolutionaire dans tussen insecten en planten is een veel Geciteerd voorbeeld van wat in het algemeen wordt aangeduid als “coevolution”—dat wil zeggen, Wederzijdse adaptieve genetische veranderingen binnen populaties van op elkaar inwerkende soorten die als selectieve agenten voor elkaar fungeren. Coevolution fascineert biologen omdat het een kijk op de natuur suggereert waarin nauwe associaties tussen soorten hun levensgeschiedenis en ecologie hebben gevormd op een manier die fundamenteel verandert hoe ze interageren. Als coevolutie een wijdverbreid en dominant proces is, dan is een van de meer verraderlijke gevolgen van de mensheid op de wereld waarschijnlijk de verstoring van coevolved systemen.
oorspronkelijke ideeën over coevolutie werden geïnspireerd door studies van planten-insecten en planten-pathogenen interacties, en degenen die de impact van ziekten of herbivoren op planten bestuderen zijn onvermijdelijk geïndoctrineerd met de notie van coevolutie. Ironisch genoeg, hoewel coevolution conceptueel overtuigend is, missen we definitieve empirische studies die laten zien hoe het werkt. Alternatieve hypothesen voor het verloop van coevolution omvatten: (i) escalerende armen wedstrijden waarin planten meedogenloos toe te voegen aan hun chemische wapenarsenalen, terwijl planteneters volgen met nieuwe mechanismen voor het overschrijven van die verdediging, (ii) cyclische selectie die sterk verdedigde planten zijn in het voordeel in tijden wanneer de virulente pathogenen of herbivoren hebben een zware tol geëist, maar die geleidelijk afname in prevalentie omdat van de kosten in verband met resistentie eigenschappen als de planten niet onder aanval, en (iii) een stasis die het met zich meebrengt kleine evolutionaire veranderingen in planten of hun vijanden, omdat een gebrek aan genetische variatie of de aanwezigheid van specifieke beperkingen beperken de mogelijkheden voor evolutie.
afgezien van het klassieke onderzoek naar gen-voor-Gen-interacties tussen virulente pathogenen en resistente plantenvariëteiten (3), ontbreekt er bewijs ter ondersteuning van verschillende wijzen van coevolutie in natuurlijke populaties. In een verhelderend hoogtepunt van bijna 20 jaar werk hebben Berenbaum en Zangerl (4) echter een van de meest overtuigende voorbeelden van coevolution voor planten-herbivoorsystemen samengebracht. De plant is wilde pastinaak, Pastinaca sativa, een geïntroduceerd Europees onkruid dat nu in een groot deel van Oost-Noord-Amerika voorkomt in verstoorde habitats. De herbivoor is de pastinaakwebworm, Depressaria pastinacella, de dominante (en in feite enige) herbivoor geassocieerd met wilde pastinaak in het grootste deel van Noord-Amerika. Eerder werk heeft aangetoond dat pastinaak wordt verdedigd tegen webwormen door furanocumarinen, met de productieniveaus voor individuele furanocumarineverbindingen met erfenissen variërend van 0,54 tot 0,62. Maar de webworms zijn geen passieve doelwitten voor de afweer van planten—ze zijn in staat om deze plantaardige toxines te metaboliseren in een tempo met erfenissen die variëren van 0,33 tot 0,45. Natuurlijk, gewoon ontdekken dat furanocumarine productie erfelijk is in pastinaak, en dat furnaocumarine metabolisme erfelijk is in webworms op zich niets over de aard van coevolution onthullen. Het levert alleen maar bewijs dat coevolution plausibel is. Berenbaum en Zangerl voegden twee extra kritische stukjes informatie toe:
(I) zowel pastinaken als webwormen kunnen worden gegroepeerd in een van de vier fenotypische clusters, waarbij elke cluster overeenkomt met een bepaalde mix van furanocumarinen in het geval van planten (bergapten, xanthotoxine, isopimpinelline en sphondin) en een bepaalde mix van metabole vaardigheden van de kant van de webwormen (d.w.z. het vermogen om de vier furanocumarineverbindingen te metaboliseren).
(ii) wanneer men associaties van planten en hun herbivoren uit populaties langs een breedtegraadgradiënt analyseert, is er een opmerkelijke overeenkomst tussen de frequenties van insectenhopen en plantenhopen. Bijvoorbeeld, als een plantenpopulatie een hoog percentage van een cluster heeft die door hoge bergatpinproductie wordt gekenmerkt, zou de geassocieerde herbivoorpopulatie een passend hoog percentage van de cluster hebben dat met hoog bergaptinmetabolisme overeenstemt.
de overeenkomst tussen planten-en herbivoorpopulaties in hun relevante chemische profielen werd aangetoond door 26 zaden van planten in vier verschillende populaties te bemonsteren en te testen op de ontgiftingscapaciteit van 25 webwormlarven die met elk pastinaakmonster zijn geassocieerd. Terwijl Fig. 1 geeft duidelijk een “matching” aan tussen planten-en herbivoorpopulaties in termen van hun furanocumarine productie versus ontgifting clusters, het laat niet zien hoe dicht bij “Perfecte” deze matching eigenlijk is. Als we de frequentie van elk clustertype onder planten zien als een template om te matchen, kunnen we ons afvragen hoeveel webwormlarven hun fenotypische cluster zouden moeten veranderen om een perfecte match te maken? Wanneer we de onderliggende gegevens analyseren Fig. 1 op deze manier vinden we dat de matching bijna te mooi is om waar te zijn: in één populatie zouden slechts vijf van de 25 larven van fenotypie moeten veranderen om een perfecte match te maken, in de tweede populatie zouden vier van de 25 larven een ander fenotype moeten zijn, en in de derde populatie is een verbazingwekkend lage drie van de 25 larven alles wat in verschillende clusters zou moeten zijn voor een perfecte match. Gezien de grillen van de bemonstering, deze lage aantal “schakelaars” vereist voor een perfecte match zijn buitengewoon.
afgezien van het in Fig. 1, de andere belangrijke les uit de webworm/pastinaak interactie is de hint van fietsen selectie als een sleutel tot de coevolutionaire interactie. De verschillende populaties weergegeven in Fig. 1 elk vertoont verschillende frequenties van furanocoumarineclusters, met de suggestie van een geografisch variërende cyclus van selectie, elke populatie enigszins uit fase met elkaar. Alternatieve verklaringen voor de polymorfismen in plantenverdedigingen en insectenadaptaties lijken niet aan de feiten te voldoen. Er zijn bijvoorbeeld geen duidelijke omgevingsgradiënten die ten grondslag liggen aan de geografische variatie in fenotypefrequenties, en toevallige effecten lijken een onwaarschijnlijke verklaring omdat alle fenotypen op alle locaties aanwezig zijn (waarbij geen enkele door genetische drift verloren gaat). Maar terwijl de gegevens in Fig. 1 in overeenstemming zijn met een hypothese van cyclische selectie, is er geen direct bewijs om dit model van coevolutie te ondersteunen. Een ingrediënt van de cyclische selectiehypothese die absoluut essentieel is, is de aanwezigheid van een “kosten” geassocieerd met weerstand of “defensieve” eigenschappen. Als er geen kosten aan weerstand, dan door de tijd alle planten zou komen om gunstige weerstand eigenschappen te bezitten (en we zouden niet de enorme diversiteit van defensieve niveaus duidelijk in Fig. 1). Het begrip kosten en beperkingen is van cruciaal belang wanneer een mechanistisch model van coevolutie wordt voorgesteld, en het is inderdaad onmogelijk om het verloop van coevolutie te voorspellen zonder een duidelijke hypothese over deze kosten en beperkingen. Terwijl de kosten van resistentiekenmerken in planten algemeen worden aangenomen, zijn de gegevens met betrekking tot hun frequentie en sterkte niet zo overtuigend. Toen Bergelson en Purrington (5) de experimenten die gericht waren op het opsporen van de kosten van resistentiekenmerken, onderzochten, meldden zij kosten die verrassend bescheiden tot onbestaande waren (Fig. 2). Het is duidelijk dat de kosten in deze coevolutionaire wapenwedloop geen eenvoudige zaak zijn, wat Bergelson en Purrington (6) ertoe brengt experimenten uit te voeren die suggereren dat de kosten in verband met resistentie substantieel worden gewijzigd door omgevingsstress.
omvang van de kosten van resistentie gemeten als de biomassa van bijna-isogene plantenlijnen met een resistentiekenmerk gedeeld door biomassa van dezelfde lijnen zonder de resistentiekenmerk; deze metingen worden uitgevoerd bij afwezigheid van het stressmiddel dat wordt verbeterd door de resistentiekenmerk. Geen kosten wordt vertegenwoordigd door een waarde gelijk aan of hoger dan 1.0, terwijl de aanwezigheid van een kosten wordt aangegeven door een waarde minder dan 1.0, met de omvang van de kosten evenredig aan hoeveel onder 1.0 de waarde is. De gegevens zijn ontleend aan Tabel 3 van Bergelson en Purrington in ref. 5.
Studies van natuurlijke populaties van planten en hun vijanden intomen een beeld van coevolutie waarin, in plaats van escalerende wapenwedlopen, er een impasse kan zijn—een soort loopgravenoorlog met vooruitgang en terugtocht—alles gemedieerd door de complexe kosten die gepaard gaan met ofwel weerstandstrekken of virulentietrekken. Of dit idee al dan niet stevig onderbouwd kan worden, valt nog te bezien en zal zowel onderzoek op moleculair niveau vereisen als onderzoek dat de mechanismen in kaart brengt die ten grondslag liggen aan de kosten die resistente planten lijden bij afwezigheid van de ziekteverwekker of herbivoor. Zoals hierboven vermeld, als coevolution een krachtige kracht is, dan moeten nieuwe associaties tussen soorten fundamenteel verschillen in hun karakter vanwege de afwezigheid van een evolutionaire geschiedenis. Omdat de mens steeds meer nieuwe associaties tussen soorten creëert, is het belangrijk dat we begrijpen of het ontbreken van een mogelijkheid voor co-evolutie de talrijke milieurisico ‘ s die verbonden zijn aan exotische soorten en biologische invasies verergert.
de matching van herbivoren met hun voedselplanten blijkt uit Fig. 1 voorafschaduwt een bekend probleem in de landbouw en plantenveredeling. Pathogeen en herbivoor populaties bevatten zo veel genetische variatie dat nieuwe rassen gekweekt voor resistentie attributen, uiteindelijk uiteindelijk selecteren voor” gematchte ” vijandelijke populaties die contra-aanpassingen in staat zijn om de planten verdediging te omzeilen. Een grote uitdaging voor duurzame landbouw is het ontwerpen van strategieën om de evolutie van pathogenen en planteneters te dwarsbomen. In de landbouw is er geen coevolutie in de traditionele zin, omdat de genetische samenstelling van gewas populaties wordt bepaald door de mens (door middel van fokprogramma ‘ s en patronen van zaadverdeling). De belangrijkste vragen die voortvloeien uit studies van natuurlijke planten-insecten of planten-pathogenen systemen zijn echter ook belangrijke vragen in de landbouw. Plantenkwekers zoeken bijvoorbeeld resistentiekenmerken die geen vermindering van de gewasopbrengst veroorzaken. Meer ingenieus, plantenkwekers zoeken resistentiekenmerken waarvoor de herbivoor of ziekteverwekker tegenmaatregelen waarschijnlijk grote kosten te halen uit deze vijanden, die de evolutie van virulentie een langzamer en minder zeker proces zou maken (7). Ook de populatiestructuur van gewas ongedierte is belangrijk om te weten, omdat deze structuur bepaalt de ruimtelijke schaal waarop we kunnen verwachten herbivoren en pathogenen aan te passen aan verschillende rassen (8). De hoeveelheid diversiteit in pathogeenpopulaties binnen een zeer klein gebied kan onthutsend zijn, met ontmoedigende gevolgen voor de ontwikkeling van duurzame resistentie in gewassen. Zo werden bij slechts twee nabijgelegen kwekerijen in de Filippijnen zes verschillende stammen van de schimmelpathogeen rice blast geïdentificeerd (7). Toen 19 verschillende rijstvariëteiten aan deze schimmellijnen werden blootgesteld, waren slechts drie van de variëteiten resistent tegen alle zes geslachten (Fig. 3). Men kan zich gemakkelijk voorstellen dat als de rijststraal van een paar meer plaatsen werd verzameld, extra ziektelineaus zouden zijn ontdekt, die virulent zouden zijn geweest voor die drie schijnbaar resistente rijstvariëteiten. Deze genetische variatie is het probleem van de kwekers: een enorme diversiteit in ziekteverwekkers en herbivoren zodat virulentiekenmerken die zowat elke plantenresistentiefactor overheersen al ergens aanwezig zijn, en zulke verwaarloosbare kosten voor deze virulentiekenmerken dat ze niet gemakkelijk verdwijnen uit pathogenen of herbivoren populaties bij afwezigheid van selectie die virulentie begunstigt (9).
Weerstandsspectra voor 19 rijstcultivarlijnen die zijn getest tegen zes Rice blastlijnen die zijn geïsoleerd uit twee nabijgelegen kwekerijen in de Filipijnen. Zwart staat voor resistent en wit staat voor gevoelig, zodat alleen effen zwarte rijen over de hele linie bestand zijn tegen alle zes blastlijnen. Het cijfer is afgeleid van de gegevens in tabel 16.4 van ref. 7.
ongeacht of co-evolutie gepaard gaat met een escalerende wapenwedloop of de vooruitgang en terugtocht van de loopgravenoorlog in de vorm van cyclische selectie, kan worden verwacht dat de details van de bevolkingsstructuur en de kosten voor weerstand of virulentie trekken de uitkomst bepalen. Dezelfde details zullen de haalbaarheid bepalen van verschillende plantveredeling-en gentechniektechnologieën als routes naar duurzame landbouw (9). De strakke fenotypische matching tussen pastinaakwebwormpopulaties en populaties van hun voedselplanten die Berenbaum en Zangerl (4) hebben ontdekt, geeft aan dat de vijanden van planten zich zo snel en effectief kunnen afstemmen op de bescherming van planten dat de landbouw alleen maar een aanzienlijk niveau van gewasverliezen als onvermijdelijk moet accepteren.
Dankbetuigingen
ik dank May Berenbaum voor het verstrekken van haar ruwe gegevens, zodat Fig. 1 kan worden getrokken en Joy Bergelson voor het lenen van me gebruik van haar uitdrukking ” loopgravenoorlog.”
