Coevolución brazos de carreras: hay victoria posible?
Las plantas están asediadas en una guerra con insectos raspadores, chupadores y masticadores, virus mortales, bacterias debilitantes y hongos castrantes. Esta guerra cuesta miles de millones de dólares en pérdidas de cultivos cada año, por lo que el estudio de las interacciones planta-patógeno y planta-herbívoro es una de las ramas más importantes de la biología aplicada (1). Pero el estudio de cómo interactúan las plantas y sus enemigos también ha inspirado grandes avances en la investigación fundamental sobre las interacciones de las especies, particularmente en lo que respecta a la interacción de la evolución y la ecología. Especialmente influyente ha sido la idea de que los insectos herbívoros han impulsado la evolución de las plantas y, a su vez, las adaptaciones de las plantas al ataque de insectos han estimulado una diversificación de los insectos (2). Esta danza evolutiva entre insectos y plantas es un ejemplo ampliamente citado de lo que generalmente se conoce como “coevolución”, es decir, cambios genéticos adaptativos recíprocos dentro de las poblaciones de especies que interactúan y que actúan como agentes selectivos entre sí. La coevolución fascina a los biólogos porque sugiere una visión de la naturaleza en la que las asociaciones estrechas entre las especies han dado forma a sus historias de vida y ecologías de una manera que altera fundamentalmente la forma en que interactúan. Si la coevolución es un proceso generalizado y dominante, entonces uno de los impactos más insidiosos de la humanidad en el mundo es probable que sea la perturbación de los sistemas coevolucionados.
Las ideas originales sobre la coevolución se inspiraron en estudios de interacciones planta-insecto y planta-patógeno, y aquellos que estudian el impacto de enfermedades o herbívoros en las plantas inevitablemente son adoctrinados con la noción de coevolución. Irónicamente, a pesar de que la coevolución es conceptualmente convincente, carecemos de estudios empíricos definitivos que muestren cómo funciona. Las hipótesis alternativas para el curso de la coevolución incluyen: (i) la escalada de carreras armamentísticas en las que las plantas se suman implacablemente a sus arsenales químicos, mientras que los herbívoros siguen el ejemplo con nuevos mecanismos para anular esas defensas, (ii) la selección cíclica en la que las plantas altamente defendidas se ven favorecidas en momentos en que los patógenos virulentos o los herbívoros ejercen un alto costo, pero que disminuyen gradualmente en prevalencia debido a los costos asociados con los rasgos de resistencia cuando las plantas no están bajo ataque, y (iii) una estasis que implica poco cambio evolutivo en las plantas o sus enemigos debido a la escasez de variación genética o la presencia de las limitaciones limitan las oportunidades de evolución.
Aparte del trabajo clásico que detalla las interacciones gene-por-gen entre patógenos virulentos y variedades de plantas resistentes (3), las poblaciones naturales carecen de evidencia que apoye los diferentes modos de coevolución. Sin embargo, en una culminación iluminadora de casi 20 años de trabajo, Berenbaum y Zangerl (4) han reunido uno de los ejemplos más convincentes de coevolución para sistemas planta-herbívoros. La planta es chirivía silvestre, Pastinaca sativa, una hierba europea introducida que ahora se encuentra en gran parte del este de América del Norte en hábitats perturbados. El herbívoro es el gusano telaraña de la chirivía, Depressaria pastinacella, que es el herbívoro dominante (y de hecho único) asociado con la chirivía silvestre en la mayor parte de América del Norte. Trabajos previos han documentado que la chirivía es defendida contra gusanos telaraña por furanocumarinas, con niveles de producción de compuestos individuales de furanocumarina que poseen heritabilidades que van de 0,54 a 0,62. Pero los gusanos telaraña no son blancos pasivos para las defensas de las plantas, son capaces de metabolizar estas toxinas de las plantas a tasas con heritabilidades que van de 0,33 a 0,45. Por supuesto, el simple descubrimiento de que la producción de furanocumarina es hereditaria en la chirivía, y que el metabolismo de la furnaocumarina es hereditario en los gusanos telaraña no revela en sí mismo nada sobre la naturaleza de la coevolución. Simplemente proporciona pruebas de que la coevolución es plausible. Berenbaum y Zangerl agregaron dos piezas de información crítica adicionales:
i) Tanto las chirivías como los gusanos telaraña se pueden agrupar en uno de cuatro grupos fenotípicos, donde cada grupo corresponde a una mezcla particular de furanocumarinas en el caso de las plantas (bergapten, xantotoxina, isopimpinelina y esfondina) y una mezcla particular de capacidades metabólicas por parte de los gusanos telaraña (es decir, capacidad para metabolizar los cuatro compuestos de furanocumarina).
(ii) Cuando se toman muestras de asociaciones de plantas y sus herbívoros de poblaciones a lo largo de un gradiente latitudinal, hay una coincidencia notable de las frecuencias de grupos de insectos y grupos de plantas. Por ejemplo, si una población de plantas tiene un alto porcentaje de un racimo caracterizado por una alta producción de bergaptina, la población de herbívoros asociada tendría un alto porcentaje coincidente del racimo correspondiente a un alto metabolismo de bergaptina.
La correspondencia entre las poblaciones de plantas y herbívoros en sus perfiles químicos pertinentes se detectó mediante el muestreo de 26 semillas de plantas en cuatro poblaciones diferentes y el análisis de las capacidades de desintoxicación de 25 larvas de gusanos telaraña asociadas con cada muestra de chirivía. Mientras que Fig. 1 indica claramente un ” emparejamiento “entre las poblaciones de plantas y herbívoros en términos de su producción de furanocumarina versus grupos de desintoxicación, no revela cuán cerca de” perfecto ” está realmente este emparejamiento. Si vemos la frecuencia de cada tipo de racimo entre las plantas como una plantilla a emparejar, podemos preguntar cuántas larvas de gusanos telaraña necesitarían cambiar su racimo de fenotipo para hacer una coincidencia perfecta. Cuando analizamos los datos subyacentes Fig. 1 de esta manera, encontramos que la coincidencia es casi demasiado buena para ser cierta: en una población, solo cinco de las 25 larvas necesitarían cambiar de fenotipos para hacer una pareja perfecta, en la segunda población, cuatro de las 25 larvas necesitarían ser un fenotipo diferente, y en la tercera población, un increíblemente bajo tres de las 25 larvas es todo lo que necesitaría estar en diferentes grupos para una pareja perfecta. Dados los caprichos del muestreo, este bajo número de” interruptores ” necesarios para una coincidencia perfecta son extraordinarios.
Aparte del patrón evidente en la Fig. 1, la otra lección importante de la interacción gusano telaraña/chirivía es el indicio de la selección cíclica como clave para la interacción coevolucionaria. Las diferentes poblaciones mostradas en la Fig. 1 cada una muestra diferentes frecuencias de grupos de furanocumarina, con la sugerencia de un ciclo de selección que varía geográficamente, cada población ligeramente desfasada entre sí. Las explicaciones alternativas para los polimorfismos en las defensas de las plantas y las contrarreadaptaciones de insectos no parecen ajustarse a los hechos. Por ejemplo, no hay gradientes ambientales claros subyacentes a la variación geográfica en las frecuencias de los fenotipos, y los efectos del fundador del azar parecen una explicación improbable porque todos los fenotipos tienden a estar presentes en todos los sitios (sin que ninguno se pierda por deriva genética). Pero mientras que los datos en la Fig. 1 son consistentes con una hipótesis de selección cíclica, no hay evidencia directa que apoye este modelo de coevolución. Un ingrediente de la hipótesis de selección cíclica que es absolutamente esencial es la presencia de un” costo “asociado con rasgos de resistencia o” defensivos”. Si no hubiera costo para la resistencia, a través del tiempo todas las plantas llegarían a poseer rasgos de resistencia beneficiosos (y no veríamos la tremenda diversidad de niveles defensivos evidente en la Fig. 1). La noción de costos y limitaciones es fundamental cuando se propone un modelo mecanicista de coevolución, y de hecho es imposible predecir el curso de la coevolución sin una hipótesis clara sobre estos costos y limitaciones. Si bien los costos de los rasgos de resistencia en las plantas se asumen ampliamente, los datos sobre su frecuencia y resistencia no son tan convincentes. Cuando Bergelson y Purrington (5) revisaron experimentos destinados a detectar los costos de los rasgos de resistencia, informaron costos que eran sorprendentemente modestos o inexistentes (Fig. 2). Es evidente que los costos en estas carreras armamentísticas coevolucionarias no son una cuestión simple, lo que llevó a Bergelson y Purrington (6) a realizar experimentos que sugieren que los costos asociados con la resistencia se modifican sustancialmente por el estrés ambiental.
Magnitud de los costos de resistencia medida como la biomasa de líneas casi isogénicas de plantas con rasgo de resistencia dividida por la biomasa de las mismas líneas que carecen del rasgo de resistencia; estas mediciones se realizan en ausencia del agente de estrés mejorado por el rasgo de resistencia. Ningún costo está representado por un valor igual o superior a 1.0, mientras que la presencia de un costo se indica por un valor menor a 1.0, con la magnitud del costo proporcional a cuánto por debajo de 1.0 está el valor. Los datos se extraen de la tabla 3 de Bergelson y Purrington en ref. 5.
Los estudios de poblaciones naturales de plantas y sus enemigos presentan un cuadro de coevolución en el que, en lugar de una escalada de carreras armamentísticas, puede haber un enfrentamiento, una especie de guerra de trincheras con avances y retrocesos, todo mediado por los complejos costos asociados con los rasgos de resistencia o los rasgos de virulencia. Queda por ver si esta idea puede o no fundamentarse firmemente y requerirá tanto investigación a nivel molecular como investigación que identifique los mecanismos subyacentes a los costos que sufren las plantas resistentes en ausencia de su patógeno o herbívoro. Como se mencionó anteriormente, si la coevolución es una fuerza potente, entonces las asociaciones novedosas entre especies deberían diferir fundamentalmente en su carácter debido a la ausencia de una historia evolutiva. Debido a que los seres humanos están creando cada vez más nuevas asociaciones entre especies, es importante que entendamos si la ausencia de una oportunidad para la coevolución exacerba los numerosos riesgos ambientales asociados con las especies exóticas y las invasiones biológicas.
El emparejamiento de los herbívoros con sus plantas alimenticias, evidente en la Fig. 1 presagia un problema bien conocido en la agricultura y el fitomejoramiento. Las poblaciones de patógenos y herbívoros contienen tanta variación genética que las nuevas variedades de cultivos criados para atributos de resistencia, eventualmente terminan seleccionando poblaciones enemigas “emparejadas” que tienen contrarreadaptaciones capaces de anular las defensas de las plantas. Un desafío importante para la agricultura sostenible es el diseño de estrategias para frustrar la evolución de patógenos y herbívoros. En la agricultura no hay coevolución en el sentido tradicional, porque la composición genética de las poblaciones de cultivos está determinada por los seres humanos (a través de programas de mejoramiento y patrones de distribución de semillas). Sin embargo, las preguntas clave que surgen de los estudios de los sistemas naturales de plantas e insectos o plantas patógenas también son preguntas clave en la agricultura. Por ejemplo, los fitomejoradores buscan rasgos de resistencia que no causen reducciones en el rendimiento de los cultivos. Más ingeniosamente, los fitomejoradores buscan rasgos de resistencia para los cuales las contramedidas de herbívoros o patógenos probablemente extraigan costos importantes de estos enemigos, lo que haría que la evolución de la virulencia sea un proceso más lento y menos seguro (7). Del mismo modo, es importante conocer la estructura poblacional de las plagas de los cultivos, ya que esta estructura dicta la escala espacial en la que podemos esperar que los herbívoros y los patógenos se adapten a diferentes variedades (8). La cantidad de diversidad en las poblaciones de patógenos dentro de un área muy pequeña puede ser asombrosa, con implicaciones desalentadoras para el desarrollo de resistencia duradera en los cultivos. Por ejemplo, en la recolección de solo dos viveros cercanos en Filipinas, se identificaron seis linajes distintos del hongo patógeno rice blast (7). Cuando 19 variedades de arroz diferentes fueron expuestas a estos linajes fúngicos, solo tres de las variedades eran resistentes a los seis linajes (Fig. 3). Uno puede imaginar fácilmente que si la explosión de arroz se recogiera de unos pocos sitios más, se habrían descubierto linajes de enfermedades adicionales, que habrían sido virulentos para esas tres variedades de arroz aparentemente resistentes. Esta variación genética es el problema que enfrentan los mejoradores de cultivos: una enorme diversidad de patógenos y herbívoros, de modo que los rasgos de virulencia que anulan casi cualquier factor de resistencia de las plantas ya están presentes en alguna parte, y los costos de estos rasgos de virulencia son tan insignificantes que no desaparecen fácilmente de las poblaciones de patógenos o herbívoros en ausencia de una selección que favorezca la virulencia (9).
Espectros de resistencia para 19 líneas de cultivares de arroz probadas contra seis linajes de rice blast aislados de dos viveros cercanos en Filipinas. El negro representa resistente y el blanco representa susceptible, de modo que solo las filas negras sólidas son resistentes en todos los ámbitos a los seis linajes de explosión. La cifra se deriva de los datos presentados en el cuadro 16.4 de la ref. 7.
Independientemente de si la coevolución implica una escalada de la carrera de armamentos o los avances y retrocesos de la guerra de trincheras en forma de selección cíclica, se puede esperar que los detalles de la estructura de la población y los costos de los rasgos de resistencia o virulencia gobiernen su resultado. Estos mismos detalles determinarán la viabilidad de diferentes tecnologías de fitomejoramiento e ingeniería genética como rutas hacia la agricultura sostenible (9). El estrecho emparejamiento fenotípico entre las poblaciones de gusanos telaraña de chirivía y las poblaciones de sus plantas alimenticias que Berenbaum y Zangerl (4) han descubierto indica que los enemigos de las plantas pueden ser capaces de afinarse tan rápida y eficazmente a las defensas de las plantas que la agricultura solo puede tener que aceptar un nivel sustancial de pérdidas de cultivos como inevitables.
Agradecimientos
Agradezco a May Berenbaum por proporcionar sus datos brutos para que Fig. 1 podría ser dibujado y Joy Bergelson por prestarme el uso de su frase ” guerra de trincheras.”
