Coevoluzionary arms races: È possibile la vittoria?
Le piante sono assediate in una guerra con insetti raspanti, succhianti e masticatori, virus mortali, batteri debilitanti e funghi castranti. Questa guerra costa miliardi di dollari in perdite di raccolto ogni anno, rendendo lo studio delle interazioni pianta-patogeno e pianta-erbivoro uno dei rami più significativi della biologia applicata (1). Ma lo studio di come le piante e i loro nemici interagiscono ha anche ispirato importanti progressi nella ricerca fondamentale per quanto riguarda le interazioni tra le specie, in particolare per quanto riguarda l’interazione tra evoluzione ed ecologia. Particolarmente influente è stata l’idea che gli insetti erbivori hanno guidato l’evoluzione delle piante e, a loro volta, gli adattamenti delle piante all’attacco degli insetti hanno stimolato una diversificazione degli insetti (2). Questa danza evolutiva tra insetti e piante è un esempio ampiamente citato di ciò che generalmente viene definito “coevoluzione” – cioè, mutamenti genetici adattativi reciproci all’interno di popolazioni di specie interagenti che agiscono come agenti selettivi l’uno per l’altro. La coevoluzione affascina i biologi perché suggerisce una visione della natura in cui le strette associazioni tra le specie hanno plasmato le loro storie di vita e le loro ecologie in un modo che altera fondamentalmente il modo in cui interagiscono. Se la coevoluzione è un processo diffuso e dominante, allora uno degli impatti più insidiosi dell’umanità sul mondo sarà probabilmente la perturbazione dei sistemi coevoluti.
Le idee originali sulla coevoluzione sono state ispirate da studi sulle interazioni pianta-insetto e pianta-patogeno, e coloro che studiano l’impatto di malattie o erbivori sulle piante sono inevitabilmente indottrinati con la nozione di coevoluzione. Ironia della sorte, anche se la coevoluzione è concettualmente convincente, mancano studi empirici definitivi che mostrino come funziona. Le ipotesi alternative per il corso di coevoluzione includono: (i) l’escalation della corsa agli armamenti, in cui le piante inesorabilmente aggiungere alla loro arsenali chimici, mentre gli erbivori seguire con i nuovi meccanismi per sovrascrivere quelle difese, (ii) selezione ciclica in cui fortemente difeso piante sono favoriti in tempi in cui agenti patogeni virulenti o erbivori esercitare un grave tributo, ma che a poco a poco il declino in prevalenza a causa dei costi associati alla resistenza tratti, quando le piante non sono sotto attacco, e (iii) una stasi che comporta un po ‘ di cambiamento evolutivo in piante o loro nemici a causa di una scarsità di variazione genetica o la presenza di specifici i vincoli limitano le opportunità di evoluzione.
A parte il lavoro classico che descrive le interazioni gene-per-gene tra patogeni virulenti e varietà vegetali resistenti (3), mancano prove a sostegno di diverse modalità di coevoluzione dalle popolazioni naturali. Tuttavia, in un illuminante culmine di quasi 20 anni di lavoro, Berenbaum e Zangerl (4) hanno messo insieme uno degli esempi più convincenti di coevoluzione per i sistemi pianta-erbivori. La pianta è pastinaca selvatica, Pastinaca sativa, un’erbaccia europea introdotta che ora si verifica in gran parte del Nord America orientale in habitat disturbati. L’erbivoro è il verme della pastinaca, Depressaria pastinacella, che è l’erbivoro dominante (e in effetti solo) associato alla pastinaca selvatica nella maggior parte del Nord America. Il lavoro precedente ha documentato che la pastinaca è difesa contro i webworms dalle furanocumarine, con i livelli di produzione per i singoli composti della furanocumarina che possiedono eredità che variano da 0.54 a 0.62. Ma i webworms non sono obiettivi passivi per le difese delle piante – sono in grado di metabolizzare queste tossine vegetali a tassi con ereditarietà che vanno da 0,33 a 0,45. Naturalmente, la semplice scoperta che la produzione di furanocumarina è ereditabile nella pastinaca e che il metabolismo della furanocumarina è ereditabile nei webworms non rivela di per sé nulla sulla natura della coevoluzione. Fornisce semplicemente la prova che la coevoluzione è plausibile. Berenbaum e Zangerl hanno aggiunto due ulteriori informazioni critiche:
(i) Sia pastinaca e webworms possono essere raggruppati in quattro cluster fenotipici, dove ogni cluster corrisponde ad un particolare mix di furanocoumarins, nel caso di impianti (bergapten, xanthotoxin, isopimpinellin, e sphondin) e un particolare mix di capacità metaboliche da parte del webworms (cioè, la capacità di metabolizzare i quattro furanocoumarin composti).
(ii) Quando si campionano associazioni di piante e dei loro erbivori da popolazioni lungo un gradiente latitudinale, c’è una notevole corrispondenza delle frequenze di cluster di insetti e cluster di piante. Ad esempio, se una popolazione vegetale ha un’alta percentuale di un cluster caratterizzato da un’elevata produzione di bergatpin, la popolazione erbivora associata avrebbe un’alta percentuale corrispondente del cluster corrispondente ad un alto metabolismo di bergaptin.
La corrispondenza tra le popolazioni di piante ed erbivori nei loro profili chimici pertinenti è stata rilevata campionando 26 semi da piante in quattro diverse popolazioni e analizzando le capacità di disintossicazione di 25 larve di webworm associate a ciascun campione di pastinaca. Mentre Fig. 1 indica chiaramente una ” corrispondenza “tra le popolazioni di piante ed erbivori in termini di produzione di furanocumarina rispetto ai cluster di disintossicazione, non rivela quanto sia vicino a” perfetto ” questo abbinamento. Se consideriamo la frequenza di ogni tipo di cluster tra le piante come un modello da abbinare, possiamo chiedere quante larve di webworm avrebbero bisogno di cambiare il loro cluster fenotipo per fare una corrispondenza perfetta? Quando analizziamo i dati sottostanti Fig. 1 in questo modo, troviamo che la corrispondenza è quasi troppo bello per essere vero: in una popolazione solo cinque di 25 larve avrebbe bisogno di cambiare fenotipi per fare una partita perfetta, nella seconda popolazione quattro di 25 larve avrebbe bisogno di essere un fenotipo diverso, e nella terza popolazione un incredibilmente basso tre di 25 larve è tutto ciò che avrebbe bisogno di essere in diversi gruppi per una partita perfetta. Dati i capricci del campionamento, questi bassi numeri di” switch ” necessari per una corrispondenza perfetta sono straordinari.
A parte il modello evidente in Fig. 1, l’altra lezione importante dall’interazione webworm/pastinaca è il suggerimento della selezione ciclistica come chiave per l’interazione coevolutiva. Le diverse popolazioni visualizzate in Fig. 1 ciascuna mostra diverse frequenze di cluster di furanocumarina, con il suggerimento di un ciclo di selezione geograficamente variabile, ogni popolazione leggermente fuori fase l’una con l’altra. Spiegazioni alternative per i polimorfismi nelle difese delle piante e contro-adattamenti degli insetti non sembrano adattarsi ai fatti. Ad esempio, non ci sono chiari gradienti ambientali alla base della variazione geografica delle frequenze del fenotipo, e gli effetti del fondatore del caso sembrano una spiegazione improbabile perché tutti i fenotipi tendono ad essere presenti in tutti i siti (senza che nessuno venga perso dalla deriva genetica). Ma mentre i dati in Fig. 1 sono coerenti con un’ipotesi di selezione ciclica, non ci sono prove dirette a sostegno di questo modello di coevoluzione. Un ingrediente dell’ipotesi di selezione ciclica che è assolutamente essenziale è la presenza di un” costo “associato a resistenza o tratti” difensivi”. Se non ci fosse alcun costo per la resistenza, allora nel tempo tutte le piante verrebbero a possedere tratti di resistenza benefici (e non vedremmo l’enorme diversità dei livelli difensivi evidenti in Fig. 1). La nozione di costi e vincoli è fondamentale ogni volta che viene proposto un modello meccanicistico di coevoluzione, e in effetti è impossibile prevedere il corso della coevoluzione senza una chiara ipotesi su questi costi e vincoli. Mentre i costi dei tratti di resistenza nelle piante sono ampiamente assunti, i dati relativi alla loro frequenza e forza non sono così convincenti. Quando Bergelson e Purrington (5) hanno esaminato gli esperimenti volti a rilevare i costi dei tratti di resistenza, hanno riportato costi sorprendentemente modesti o inesistenti (Fig. 2). Chiaramente i costi in queste coevoluzioni di corsa agli armamenti non sono una questione semplice, portando Bergelson e Purrington (6) a condurre esperimenti che suggeriscono che i costi associati alla resistenza sono sostanzialmente modificati dallo stress ambientale.
Grandezza dei costi di resistenza misurata come biomassa di linee quasi isogeniche di piante con tratto di resistenza diviso per biomassa di stesse linee prive del tratto di resistenza; queste misurazioni sono effettuate in assenza dell’agente di stress migliorato dal tratto di resistenza. Nessun costo è rappresentato da un valore uguale o superiore a 1,0, mentre la presenza di un costo è indicata da un valore inferiore a 1,0, con l’entità del costo proporzionale a quanto inferiore a 1,0 il valore è. I dati sono estratti dalla tabella 3 di Bergelson e Purrington in ref. 5.
Studi di popolazioni naturali di piante e dei loro nemici intimo un quadro di coevoluzione in cui, al posto di crescenti corse agli armamenti, ci può essere una situazione di stallo—una sorta di guerra di trincea con avanzamenti e ritiri—il tutto mediato dai costi complessi associati sia tratti di resistenza o tratti virulenza. Resta da vedere se questa idea possa essere fermamente motivata o meno e richiederà sia ricerche a livello molecolare che ricerche che individuino i meccanismi alla base dei costi subiti dalle piante resistenti in assenza del suo agente patogeno o erbivoro. Come accennato in precedenza, se la coevoluzione è una forza potente, allora le nuove associazioni tra le specie dovrebbero differire fondamentalmente nel loro carattere a causa dell’assenza di una storia evolutiva. Poiché gli esseri umani stanno creando sempre più nuove associazioni tra le specie, è importante capire se l’assenza di un’opportunità di coevoluzione aggrava i numerosi rischi ambientali associati alle specie esotiche e alle invasioni biologiche.
La corrispondenza degli erbivori alle loro piante alimentari evidente in Fig. 1 prefigura un problema ben noto nell’agricoltura e nell’allevamento delle piante. Le popolazioni di patogeni ed erbivori contengono così tanta variazione genetica che le nuove varietà di colture allevate per attributi di resistenza, alla fine finiscono per selezionare popolazioni nemiche “abbinate” che hanno contro-adattamenti in grado di superare le difese delle piante. Una sfida importante per l’agricoltura sostenibile è la progettazione di strategie per contrastare l’evoluzione dei patogeni e degli erbivori. In agricoltura non c’è coevoluzione nel senso tradizionale, perché la composizione genetica delle popolazioni colturali è determinata dall’uomo (attraverso programmi di allevamento e modelli di distribuzione dei semi). Tuttavia, le questioni chiave derivanti dagli studi sui sistemi naturali pianta-insetto o pianta-patogeno sono anche questioni chiave in agricoltura. Ad esempio, i coltivatori di piante cercano tratti di resistenza che non causino riduzioni della resa delle colture. Più ingegnosamente, i coltivatori di piante cercano tratti di resistenza per i quali le contromisure erbivore o patogeno potrebbero estrarre costi maggiori da questi nemici, il che renderebbe l’evoluzione della virulenza un processo più lento e meno certo (7). Allo stesso modo, la struttura della popolazione dei parassiti delle colture è importante da sapere, perché questa struttura determina la scala spaziale in cui possiamo aspettarci che erbivori e agenti patogeni si adattino a diverse varietà (8). La quantità di diversità nelle popolazioni di agenti patogeni all’interno di un’area molto piccola può essere sconcertante, con implicazioni scoraggianti per lo sviluppo di una resistenza duratura nelle colture. Ad esempio, raccogliendo solo da due vivai vicini nelle Filippine, sono stati identificati sei distinti lignaggi del patogeno fungino rice blast (7). Quando 19 diverse varietà di riso sono state esposte a questi lignaggi fungini solo tre delle varietà erano resistenti a tutti e sei i lignaggi (Fig. 3). Si può facilmente immaginare che se l’esplosione di riso fosse stata raccolta da alcuni altri siti, sarebbero stati scoperti ulteriori lignaggi di malattie, che sarebbero stati virulenti a quelle tre varietà di riso apparentemente resistenti. Questa variazione genetica è il problema affrontato dagli allevatori di colture: un’enorme diversità di agenti patogeni ed erbivori in modo che i tratti di virulenza che prevalgono su qualsiasi fattore di resistenza vegetale siano già presenti da qualche parte, e costi così trascurabili per questi tratti di virulenza che non scompaiono facilmente dalle popolazioni di agenti patogeni o erbivori in assenza di selezione che favorisce la virulenza (9).
Spettri di resistenza per 19 linee di cultivar di riso testate contro sei linee di esplosione di riso isolate da due vivai vicini nelle Filippine. Il nero rappresenta resistente e il bianco rappresenta suscettibile, in modo che solo le righe nere solide siano resistenti su tutta la linea a tutte e sei le linee di esplosione. Il dato è derivato dai dati presentati nella tabella 16.4 del ref. 7.
Indipendentemente dal fatto che la coevoluzione implichi un’escalation della corsa agli armamenti o i progressi e le ritirate della guerra di trincea sotto forma di selezione ciclica, ci si può aspettare che i dettagli della struttura della popolazione e dei costi per i tratti di resistenza o virulenza governino il suo esito. Questi stessi dettagli determineranno la fattibilità di diverse tecnologie di allevamento vegetale e ingegneria genetica come percorsi verso un’agricoltura sostenibile (9). La stretta corrispondenza fenotipica tra le popolazioni di vermi della pastinaca e le popolazioni delle loro piante alimentari che Berenbaum e Zangerl (4) hanno scoperto indica che i nemici delle piante possono essere in grado di sintonizzarsi in modo così rapido ed efficace per le difese delle piante che l’agricoltura potrebbe dover accettare un sostanziale livello di perdite di raccolto come inevitabile.
Ringraziamenti
Ringrazio May Berenbaum per aver fornito i suoi dati grezzi in modo che Fig. 1 potrebbe essere disegnato e Joy Bergelson per prestarmi uso della sua frase ” guerra di trincea.”
