Koevolutionäres Wettrüsten: Ist der Sieg möglich?
Pflanzen werden in einem Krieg mit raspelnden, saugenden und kauenden Insekten, tödlichen Viren, schwächenden Bakterien und kastrierenden Pilzen umkämpft. Dieser Krieg kostet jedes Jahr Ernteverluste in Milliardenhöhe und macht die Untersuchung von Pflanzenpathogenen und Pflanzen-Pflanzenfressern zu einem der bedeutendsten Zweige der angewandten Biologie (1). Aber die Untersuchung, wie Pflanzen und ihre Feinde interagieren, hat auch zu großen Fortschritten in der Grundlagenforschung über Arteninteraktionen geführt, insbesondere über das Zusammenspiel von Evolution und Ökologie. Besonders einflussreich war die Idee, dass pflanzenfressende Insekten die Evolution von Pflanzen vorangetrieben haben, und im Gegenzug haben Pflanzenanpassungen an Insektenbefall eine Diversifizierung von Insekten stimuliert (2). Dieser evolutionäre Tanz zwischen Insekten und Pflanzen ist ein häufig zitiertes Beispiel für das, was allgemein als “Koevolution” bezeichnet wird — das heißt, gegenseitige adaptive genetische Veränderungen innerhalb von Populationen interagierender Arten, die als selektive Agenten für einander wirken. Koevolution fasziniert Biologen, weil sie eine Sicht auf die Natur suggeriert, in der enge Assoziationen zwischen Arten ihre Lebensgeschichten und Ökologien auf eine Weise geprägt haben, die ihre Interaktion grundlegend verändert. Wenn Koevolution ein weit verbreiteter und dominanter Prozess ist, dann ist eine der heimtückischsten Auswirkungen der Menschheit auf die Welt wahrscheinlich die Störung koevolver Systeme.
Ursprüngliche Ideen zur Koevolution wurden durch Studien zu Pflanzen-Insekten- und Pflanzen-Pathogen-Interaktionen inspiriert, und diejenigen, die die Auswirkungen von Krankheiten oder Pflanzenfressern auf Pflanzen untersuchen, werden unweigerlich mit dem Begriff der Koevolution indoktriniert. Ironischerweise fehlt es uns, obwohl die Koevolution konzeptionell überzeugend ist, an definitiven empirischen Studien, die zeigen, wie sie funktioniert. Alternative Hypothesen für den Verlauf der Koevolution umfassen: (i) eskalierende Wettrüsten, bei denen Pflanzen ihr chemisches Arsenal unerbittlich erweitern, während Pflanzenfresser mit neuen Mechanismen zur Überwindung dieser Abwehrmechanismen nachziehen, (ii) zyklische Selektion, bei der hoch verteidigte Pflanzen in Zeiten bevorzugt werden, in denen virulente Krankheitserreger oder Pflanzenfresser einen hohen Tribut fordern, deren Prävalenz jedoch aufgrund von Kosten, die mit Resistenzmerkmalen verbunden sind, wenn die Pflanzen nicht angegriffen werden, allmählich abnimmt, und (iii) eine Stase, die aufgrund eines Mangels an genetischen Variationen oder des Vorhandenseins spezifischer Faktoren nur geringe evolutionäre Veränderungen bei Pflanzen oder ihren Feinden mit sich bringt einschränkungen begrenzen die Möglichkeiten der Evolution.
Abgesehen von klassischen Arbeiten, die Gen-für-Gen-Wechselwirkungen zwischen virulenten Krankheitserregern und resistenten Pflanzensorten (3) beschreiben, fehlen Beweise für verschiedene Arten der Koevolution aus natürlichen Populationen. In einem aufschlussreichen Höhepunkt von fast 20 Jahren Arbeit haben Berenbaum und Zangerl (4) jedoch eines der überzeugendsten Beispiele für die Koevolution von Pflanzen- und Pflanzenfressersystemen zusammengestellt. Die Pflanze ist wilde Pastinake, Pastinaca sativa, ein eingeführtes europäisches Unkraut, das jetzt in weiten Teilen des östlichen Nordamerikas in gestörten Lebensräumen vorkommt. Der Pflanzenfresser ist der Pastinakenwurm Depressaria pastinacella, der in den meisten Teilen Nordamerikas der dominierende (und tatsächlich einzige) Pflanzenfresser ist, der mit wilder Pastinake in Verbindung gebracht wird. Frühere Arbeiten haben dokumentiert, dass Pastinake durch Furanocoumarine gegen Webwürmer verteidigt wird, wobei die Produktionsniveaus für einzelne Furanocoumarin-Verbindungen Heritabilitäten im Bereich von 0,54 bis 0,62 aufweisen. Aber die Webwürmer sind keine passiven Ziele für die Pflanzenabwehr – sie sind in der Lage, diese Pflanzentoxine mit Raten mit Heritabilitäten von 0,33 bis 0,45 zu metabolisieren. Natürlich, einfach zu entdecken, dass die Furanocoumarin-Produktion in Pastinaken vererbbar ist, und dass der Furnaocumarin-Metabolismus in Webwürmern vererbbar ist, verrät an sich nichts über die Natur der Koevolution. Es liefert lediglich den Beweis, dass die Koevolution plausibel ist. Berenbaum und Zangerl fügten zwei weitere kritische Informationen hinzu:
(i) Sowohl Pastinaken als auch Netzwürmer können in einen von vier phänotypischen Clustern gruppiert werden, wobei jeder Cluster bei Pflanzen einer bestimmten Mischung von Furanocoumarinen (Bergapten, Xanthotoxin, Isopimpinellin und Sphondin) und einer bestimmten Mischung von Stoffwechselfähigkeiten der Netzwürmer entspricht (d. H. Der Fähigkeit, die vier Furanocoumarin-Verbindungen zu metabolisieren).
(ii) Wenn man Assoziationen von Pflanzen und ihren Pflanzenfressern aus Populationen entlang eines Breitengradienten untersucht, gibt es eine bemerkenswerte Übereinstimmung der Häufigkeiten von Insektenclustern und Pflanzenclustern. Wenn beispielsweise eine Pflanzenpopulation einen hohen Prozentsatz eines Clusters aufweist, der durch eine hohe Bergaptinproduktion gekennzeichnet ist, würde die zugehörige Pflanzenfresserpopulation einen entsprechend hohen Prozentsatz des Clusters aufweisen, der einem hohen Bergaptinstoffwechsel entspricht.
Die Übereinstimmung zwischen Pflanzen- und Pflanzenfresserpopulationen in ihren relevanten chemischen Profilen wurde nachgewiesen, indem 26 Samen von Pflanzen in vier verschiedenen Populationen entnommen und auf die Entgiftungsfähigkeiten von 25 Netzwurmlarven untersucht wurden, die mit jeder Pastinaken-Probe assoziiert waren. Während Fig. 1 zeigt deutlich eine “Übereinstimmung” zwischen Pflanzen- und Pflanzenfresserpopulationen in Bezug auf ihre Furanocoumarin-Produktion im Vergleich zu Entgiftungsclustern an, zeigt jedoch nicht, wie nahe diese Übereinstimmung tatsächlich “perfekt” ist. Wenn wir die Häufigkeit jedes Clustertyps unter Pflanzen als Vorlage für die Anpassung betrachten, Wir können fragen, Wie viele Webworm-Larven müssten ihren Phänotyp-Cluster wechseln, um eine perfekte Übereinstimmung zu erzielen? Wenn wir die Daten analysieren, die Abb. 1 auf diese Weise finden wir, dass die Übereinstimmung fast zu gut ist, um wahr zu sein: in einer Population müssten nur fünf von 25 Larven den Phänotyp wechseln, um eine perfekte Übereinstimmung zu erzielen, In der zweiten Population müssten vier von 25 Larven einen anderen Phänotyp aufweisen, und in der dritten Population müssten nur drei von 25 Larven in verschiedenen Clustern sein, um eine perfekte Übereinstimmung zu erzielen. Angesichts der Launen der Probenahme, Diese geringe Anzahl von “Schaltern”, die für eine perfekte Übereinstimmung erforderlich sind, sind außergewöhnlich.
Abgesehen von dem in Fig. 1, die andere wichtige Lektion aus der Webworm / Pastinaken-Interaktion ist der Hinweis auf die zyklische Selektion als Schlüssel zur koevolutionären Interaktion. Die in Fig. 1 zeigen jeweils unterschiedliche Häufigkeiten von Furanocoumarin-Clustern, mit dem Vorschlag eines geographisch variierenden Selektionszyklus, wobei jede Population leicht phasenverschoben zueinander ist. Alternative Erklärungen für die Polymorphismen in der Pflanzenabwehr und Gegenanpassungen von Insekten scheinen nicht zu den Fakten zu passen. Zum Beispiel gibt es keine klaren Umweltgradienten, die der geografischen Variation der Phänotyphäufigkeiten zugrunde liegen, und Zufallsgründereffekte scheinen eine unwahrscheinliche Erklärung zu sein, da alle Phänotypen an allen Standorten vorhanden sind (wobei keiner durch genetische Drift verloren geht). Aber während die Daten in Abb. 1 stimmen mit einer Hypothese der zyklischen Selektion überein, es gibt keine direkten Beweise für dieses Modell der Koevolution. Ein absolut wesentlicher Bestandteil der zyklischen Selektionshypothese ist das Vorhandensein von “Kosten”, die mit Resistenz- oder “defensiven” Merkmalen verbunden sind. Wenn es keine Kosten für die Resistenz gäbe, dann würden im Laufe der Zeit alle Pflanzen vorteilhafte Resistenzeigenschaften besitzen (und wir würden nicht die enorme Vielfalt der Verteidigungsniveaus sehen, die in Abb. 1). Der Begriff der Kosten und Einschränkungen ist entscheidend, wenn ein mechanistisches Modell der Koevolution vorgeschlagen wird, und in der Tat ist es unmöglich, den Verlauf der Koevolution ohne eine klare Hypothese über diese Kosten und Einschränkungen vorherzusagen. Während Kosten von Resistenzmerkmalen in Pflanzen allgemein angenommen werden, sind Daten über ihre Häufigkeit und Stärke nicht so überzeugend. Als Bergelson und Purrington (5) Experimente überprüften, die darauf abzielten, die Kosten von Resistenzmerkmalen zu ermitteln, berichteten sie über Kosten, die überraschend bescheiden bis nicht existent waren (Abb. 2). Offensichtlich sind die Kosten in diesen koevolutionären Wettrüsten keine einfache Angelegenheit, was Bergelson und Purrington (6) dazu veranlasst, Experimente durchzuführen, die darauf hindeuten, dass die mit der Resistenz verbundenen Kosten durch Umweltstress wesentlich verändert werden.
Größe der Resistenzkosten, gemessen als Biomasse von nahezu isogenen Linien von Pflanzen mit Resistenzmerkmal geteilt durch Biomasse derselben Linien, denen das Resistenzmerkmal fehlt; Diese Messungen werden in Abwesenheit des durch das Resistenzmerkmal verbesserten Stressmittels durchgeführt. Keine Kosten werden durch einen Wert gleich oder höher als 1,0 dargestellt, während das Vorhandensein von Kosten durch einen Wert kleiner als 1,0 angezeigt wird, wobei die Höhe der Kosten proportional dazu ist, wie viel unter 1,0 der Wert liegt. Die Daten sind aus Bergelson und Purringtons Tabelle 3 in ref. 5.
Studien über natürliche Pflanzenpopulationen und ihre Feinde ergeben ein Bild der Koevolution, in dem es anstelle eines eskalierenden Wettrüstens zu einer Pattsituation kommen kann — einer Art Grabenkampf mit Fortschritten und Rückzügen —, die alle durch die komplexen Kosten vermittelt werden, die entweder mit Resistenzmerkmalen oder Virulenzmerkmalen verbunden sind. Ob diese Idee fest begründet werden kann oder nicht, bleibt abzuwarten und erfordert sowohl Forschung auf molekularer Ebene als auch Forschung, die die Mechanismen aufzeigt, die den Kosten zugrunde liegen, die resistente Pflanzen in Abwesenheit ihres Erregers oder Pflanzenfressers erleiden. Wie oben erwähnt, wenn Koevolution eine starke Kraft ist, dann sollten sich neue Assoziationen zwischen Arten aufgrund des Fehlens einer Evolutionsgeschichte grundlegend in ihrem Charakter unterscheiden. Da der Mensch zunehmend neue Assoziationen zwischen Arten herstellt, ist es wichtig zu verstehen, ob das Fehlen einer Möglichkeit zur Koevolution die zahlreichen Umweltrisiken im Zusammenhang mit exotischen Arten und biologischen Invasionen verschärft.
Die Zuordnung von Pflanzenfressern zu ihren Nahrungspflanzen ist in Abb. 1 weist auf ein bekanntes Problem in der Landwirtschaft und Pflanzenzüchtung hin. Pathogen- und Pflanzenfresserpopulationen enthalten so viel genetische Variation, dass neue Pflanzensorten, die für Resistenzattribute gezüchtet wurden, schließlich für “übereinstimmende” feindliche Populationen ausgewählt werden, die Gegenanpassungen aufweisen, die die Pflanzenabwehr außer Kraft setzen können. Eine große Herausforderung für eine nachhaltige Landwirtschaft ist die Entwicklung von Strategien, um die Evolution von Krankheitserregern und Pflanzenfressern zu vereiteln. In der Landwirtschaft gibt es keine Koevolution im traditionellen Sinne, da die genetische Zusammensetzung der Pflanzenpopulationen vom Menschen bestimmt wird (durch Zuchtprogramme und Muster der Samenverteilung). Die Schlüsselfragen, die sich aus Untersuchungen natürlicher Pflanzen-Insekten- oder Pflanzen-Erreger-Systeme ergeben, sind aber auch in der Landwirtschaft Schlüsselfragen. Zum Beispiel suchen Pflanzenzüchter Resistenzmerkmale, die keine Verringerung des Ernteertrags verursachen. Genialer ist, dass Pflanzenzüchter Resistenzmerkmale suchen, für die die Pflanzenfresser- oder Pathogen-Gegenmaßnahmen diesen Feinden wahrscheinlich große Kosten abziehen, was die Entwicklung der Virulenz zu einem langsameren und weniger sicheren Prozess machen würde (7). Ebenso ist es wichtig, die Populationsstruktur von Pflanzenschädlingen zu kennen, da diese Struktur die räumliche Skala bestimmt, in der wir erwarten können, dass sich Pflanzenfresser und Krankheitserreger an verschiedene Sorten anpassen (8). Die Vielfalt der Pathogenpopulationen in einem sehr kleinen Gebiet kann erschütternd sein, mit entmutigenden Auswirkungen auf die Entwicklung dauerhafter Resistenzen in Kulturpflanzen. So wurden beispielsweise in nur zwei nahe gelegenen Baumschulen auf den Philippinen sechs verschiedene Abstammungslinien des Pilzpathogens Rice Blast identifiziert (7). Als 19 verschiedene Reissorten diesen Pilzlinien ausgesetzt waren, waren nur drei der Sorten gegen alle sechs Linien resistent (Abb. 3). Man kann sich leicht vorstellen, dass, wenn die Reissorte von einigen weiteren Standorten gesammelt würde, zusätzliche Krankheitslinien aufgedeckt worden wären, die für diese drei scheinbar resistenten Reissorten virulent gewesen wären. Diese genetische Variation ist das Problem der Pflanzenzüchter: eine enorme Vielfalt an Krankheitserregern und Pflanzenfressern, so dass Virulenzmerkmale, die fast jeden Pflanzenresistenzfaktor überwiegen, bereits irgendwo vorhanden sind, und so vernachlässigbare Kosten für diese Virulenzmerkmale, dass sie ohne virulenzbegünstigende Selektion nicht ohne weiteres aus den Populationen von Krankheitserregern oder Pflanzenfressern verschwinden (9).
Resistenzspektren für 19 Reissortlinien, die gegen sechs Reissortlinien getestet wurden, die aus zwei nahe gelegenen Baumschulen auf den Philippinen isoliert wurden. Schwarz steht für widerstandsfähig und Weiß für anfällig, so dass nur feste schwarze Reihen auf der ganzen Linie gegen alle sechs Blast-Linien resistent sind. Die Zahl ergibt sich aus den Daten in Tabelle 16.4 von Ref. 7.
Unabhängig davon, ob die Koevolution ein eskalierendes Wettrüsten oder die Fortschritte und Rückzüge von Grabenkämpfen in Form zyklischer Selektion beinhaltet, kann erwartet werden, dass die Details der Bevölkerungsstruktur und die Kosten für Resistenz- oder Virulenzmerkmale das Ergebnis bestimmen. Dieselben Details werden die Machbarkeit verschiedener Pflanzenzüchtungs- und Gentechnologietechnologien als Wege zu einer nachhaltigen Landwirtschaft bestimmen (9). Die enge phänotypische Übereinstimmung zwischen Pastinakenwurmpopulationen und Populationen ihrer Nahrungspflanzen, die Berenbaum und Zangerl (4) entdeckt haben, deutet darauf hin, dass die Feinde der Pflanzen in der Lage sein könnten, sich so schnell und effektiv auf die Pflanzenabwehr einzustellen, dass die Landwirtschaft möglicherweise erhebliche Ernteverluste als unvermeidlich hinnehmen muss.
Danksagungen
Ich danke May Berenbaum für die Bereitstellung ihrer Rohdaten, damit Abb. 1 könnte gezogen werden und Joy Bergelson, weil sie mir die Verwendung ihres Ausdrucks “Grabenkrieg” geliehen hat.”
