Magnetresonanztomographie im Stadium von Gebärmutterhalskrebs

ÜBERSICHTSARTIKEL

Magnetresonanztomographie im Stadium von Gebärmutterhalskrebs*

Claudia C. CamisãoI; Sylvia M.F. BrennaII; Karen V.P. LombardelliIII; Maria Célia R. DjahjahIV; Adrian ZeferinoV

(IMD), Radiologe am Krankenhaus São Lucas, Leiter des Dienstes für Radiologie des Krankenhauses Krebs (HC-II), – Instituto Nacional de Câncer (INCA), Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, ist Fellow im Master-Abschluss an der Staatlichen Universität von Campinas (Unicamp), Campinas, Bundesstaat São Paulo, Brasilien.
IIPhD in Gynäkologie, Direktor der wissenschaftlichen Abteilung des Krankenhauses Maternidade Leonor Mendes de Barros, der Sekretär für Gesundheit von São Paulo, São Paulo, SP, Brasilien Brasilien –
IIIMD, Radiologe am Krankenhaus des Krebses (HC-II), – Instituto Nacional de Câncer (INCA), Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Fellow of Master–Abschluss an der Universidade Estadual de Campinas (Unicamp), Campinas, SP, Brasilien
IVPhD in Radiologie, Leiter der Abteilung für Radiologie an der Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), MD, Radiologe am Hospital do Câncer (HC I) – Instituto Nacional de Câncer (INCA), Rio de Janeiro, RJ, Brasilien
Vprivatdozent für Gynäkologie, Leiter der Abteilung für Gynäkologie an der Faculdade de Ciências Médicas da Universidade Estadual de Campinas (FCM-Unicamp), Campinas, SP, Brasilien

Postanschrift

ZUSAMMENFASSUNG

Gebärmutterhalskrebs ist die weltweit führende Ursache der krebsbedingten Tod von Frauen, vor allem in Entwicklungsländern. Die International Federation of Gynecology and Obstetrics empfiehlt Staging während der Operation, jedoch, Chirurgisch-pathologisches Staging wäre bei fortgeschritteneren Krebsarten nicht möglich. Im Allgemeinen wird in diesen Fällen das Staging mittels klinischer und gynäkologischer Untersuchung und grundlegender bildgebender Untersuchungen durchgeführt. Ein solcher Ansatz zeigt jedoch nicht das tatsächliche Ausmaß der Erkrankung und schließt keine signifikanten prognostischen Faktoren wie Tumorvolumen, Strominvasion und Lymphknotenbeteiligung ein. Die Magnetresonanztomographie wurde zunehmend im Gebärmutterhalskrebs-Staging eingesetzt, da ihre Leistung in frühen Stadien der Erkrankung mit intraoperativen Befunden verglichen werden kann und in fortgeschrittenen Stadien der klinischen Bewertung überlegen ist. Darüber hinaus bietet die Magnetresonanztomographie eine hervorragende Bildauflösung für die unterschiedlichen Dichten von Beckenstrukturen, erfordert keine ionisierende Strahlung, ist angenehm für den Patienten, verbessert das De-Staging und ermöglicht die Früherkennung von Rezidiven und die Identifizierung zuverlässiger prognostischer Faktoren, die zum therapeutischen Entscheidungsprozess und zur Ergebnisprognose beitragen mit einer ausgezeichneten Wirtschaftlichkeit. Der vorliegende Artikel zielt darauf ab, die wichtigsten Aspekte der Magnetresonanztomographie im Stadium von Gebärmutterhalskrebs zu überprüfen.

Schlüsselwörter: Gebärmutterhalskrebs; Inszenierung; Magnetresonanztomographie.

EINLEITUNG

Gegenwärtig stellt das Gebärmutterhalskrebs-Karzinom ein erhebliches Problem der öffentlichen Gesundheit dar. Trotz des längeren Überlebens von Patienten aufgrund früherer Diagnosen und wirksamerer Therapien ist diese Krankheit in den meisten Entwicklungsländern nach wie vor die häufigste Ursache für krebsbedingte Todesfälle von Frauen (1). Das Zervixkarzinom ist eine langsam wachsende Krankheit, die normalerweise in die Vagina und den parazervikalen Raum entlang des Parametriums und der uterosakralen Bänder eindringt. Auch Blasen-, Rektum-, Becken- und paraaortale Lymphknoten können befallen werden(2). Das Muster der Verbreitung des Zervixkarzinoms im Beckenbereich schränkt die chirurgische Behandlung in frühen Stadien der Erkrankung ein, da bei der Resektion von Tumoren, die möglicherweise bereits den parazervikalen Raum befallen haben, kein Sicherheitsabstand besteht.

Das von der International Federation of Gynecology and Obstetrics (FIGO) empfohlene Staging ist sowohl für die Therapieplanung als auch für die Nachsorge nach der Therapie weit verbreitet, hat sich jedoch bei der Abschätzung des tatsächlichen Tumorausmaßes als ungenau erwiesen. Darüber hinaus berücksichtigt das FIGO-Staging-System keine relevanten prognostischen Faktoren wie Tumorvolumen, Vaskularisation, endophytisches oder exophytisches Wachstum, Stroma-Invasion und Lymphknotenbeteiligung(3,4). In Anbetracht dieses Fehlers empfahl das FIGO-Komitee für gynäkologische Onkologie, dass das definitive Staging auf den intraoperativen Befunden des Chirurgen und des Pathologen basiert (Abbildung 1) (5).

In Fällen, in denen das Zervixkarzinom lokal fortgeschritten ist (über IIb), hat sich die Mehrheit der spezialisierten Zentren für eine ausschließliche Strahlentherapie oder eine Strahlentherapie in Verbindung mit einer Chemotherapie entschieden. Daher sollte der klinische Befund, der intraoperativ nicht bestätigt werden konnte, überwiegend auf hochgenauen Studien beruhen. In Entwicklungsländern sind grundlegende bildgebende Geräte im Gesundheitswesen jedoch nicht immer weit verbreitet, so dass die gynäkologische Untersuchung die Hauptalternative für das Staging von Gebärmutterhalskrebs ist. Die Beteiligung des durch rektale Untersuchung bewerteten Parametriums ist ein Parameter, der häufig ein lokal fortgeschrittenes Karzinom charakterisiert(6). Fehler können auftreten, insbesondere durch Unterschätzung des Krankheitsausmaßes infolge von Einschränkungen der klinisch-gynäkologischen Untersuchung(7).

MAGNETRESONANZTOMOGRAPHIE

Die Magnetresonanztomographie (MRT) kann aufgrund ihrer hohen räumlichen und kontrastreichen Auflösung für Beckengewebe und -organe das tatsächliche Ausmaß der Erkrankung beurteilen. Einige Vorteile der MRT sind die kurze Erfassungszeit mit multiplanaren Bildern, der Komfort für den Patienten, die Abwesenheit ionisierender Strahlung und vor allem die hohe Reproduzierbarkeit bei der Auswertung muskulotendinöser Strukturen im Becken, die für die Parametriumauswertung von großer Bedeutung sind (8).

T2-gewichtete Bilder liefern neben der Identifizierung des Primärtumors und seiner Ausdehnung hervorragende Details der zervikalen Anatomie und des normalen Uterus. Das normale zervikale Stroma weist in dieser Sequenz ein Signal niedriger Dichte auf, und etwa 95% der Tumoren des Gebärmutterhalses erscheinen als leicht hyperintensive Massen im Verhältnis zum umgebenden Stroma (9) (Abbildung 2). Präinvasive Läsionen des Uteruskarzinoms können auf T2-gewichteten Bildern nicht identifiziert werden, können jedoch als Bereich mit ausgeprägter früher Imprägnierung in der arteriellen Phase dynamischer MRT-Studien beschrieben werden(10).

Prognostische Parameter, die zu einer angemessenen Therapiewahl führen und durch gynäkologische Untersuchung bewertet werden können, können durch MRT mit einem guten Kosten-Nutzen-Verhältnis bewertet werden, wenn man bedenkt, dass Patienten mit Gebärmutterhalskrebs, die der MRT als Erststadienmethode unterzogen werden, weniger Tests oder Verfahren benötigen im Vergleich zu denen, die einer traditionellen Staging-Methode unterzogen werden (11,12).

Tatsächlich hat die MRT insbesondere bei der parametrischen Auswertung eine bessere Genauigkeit gezeigt als die klinische Untersuchung und die Computertomographie (CT) als Staging-Methoden. Vergleichsstudien der drei Methoden (MRT, CT und klinische Untersuchung) haben eine Genauigkeit von 92% für die MRT im Vergleich zu 78% für die klinische Untersuchung und 70% für die CT gezeigt (13). Mit der Ankunft neuer Turbo-Sequenzen und Phased-Array-Spulen lag die Empfindlichkeit für die parametriale Invasion bei 100% (14). Andere Autoren heben einen negativen Vorhersagewert von 98% für die parametriale Invasion in T2-gewichteten Turbo-Spin-Echo- (TSE) und kurzen Tau-Inversionswiederherstellungssequenzen (STIR) hervor (15,16).

Die Korrelation zwischen dem von FIGO vorgeschlagenen Uteruskarzinom-Staging und MRT-Befunden ist in Tabelle 1(17) beschrieben.

Untersuchungstechnik

Die MRT zur Inszenierung von Gebärmutterhalstumoren sollte von der Ebene über den unteren Nierenpol bis zur Vulva einschließlich der Paraaorten- und Beckenregionen reichen. Das vordere Sättigungsband sollte routinemäßig verwendet werden, um Atem- und Peristaltikartefakte zu reduzieren. Andererseits ist das hintere Sättigungsband entbehrlich. Die Verwendung von Antiperistaltika vier bis sechs Stunden vor der Untersuchung wird auch empfohlen, um Artefakte zu reduzieren, die aus der Darmperistaltik resultieren(3,10). Die Phased-Array-Spule verbessert das Signal-Rausch-Verhältnis, ermöglicht die Aufnahme detaillierterer Bilder als die bisher verwendeten Körperspulen und verbessert folglich die Abbildungsauflösung. Körperspulen können jedoch für adipöse Patienten mit sehr hervorstehendem Abdomen oder für die retroperitoneale Beurteilung nützlich sein (18). Die Verwendung von endorektalen und endovaginalen Spulen wurde als Mittel zur Erzeugung von Hochsignalbildern beschrieben, aber trotz des hohen Definitionsgrades ist ihre Verwendung aufgrund des fehlenden Konsenses über ihre Vorteile gegenüber den Phased-Array-Spulen (19) begrenzt.

Das Staging von Gebärmutterhalstumoren erfordert drei Ebenen in der T2-gewichteten TSE-Sequenz in hoher Auflösung, d.h., 512 Matrix, kleines Sichtfeld (FOV), Abschnitte immer < 5 mm (vorzugsweise 3-4 mm), mit einem Spalt von Null, alle in der Axialebene erhalten. Zusätzlich ist eine T1-gewichtete TSE-Sequenz in der wahren Axialebene des Beckens mit großem FOV wesentlich für die Erfassung einer globalen Beckenansicht (17).

Sagittale Bilder sind nützlich, um die Beziehung zwischen Tumor und Gebärmutterhals, Uteruskörper, Vagina und angrenzenden Organen wie Blase und Rektum zu demonstrieren. Auf der anderen Seite sind axiale Bilder relevant für die Erkennung von parametrialer und Beckenwandinvasion, Harnleiter- und Lymphknotenbeteiligung. Die koronale Ebene ist in Verbindung mit der sagittalen und der axialen Ebene für die parametrische Auswertung nützlich und insbesondere für die Messung des Tumorvolumens erforderlich (Abbildung 3).

T2-gewichtete TSE ist die Sequenz der Wahl bei der Bewertung der Lymphknotenbeteiligung, da in dieser Sequenz Muskeln und Gefäße anders als Lymphknoten hyperintensiv erscheinen. Die Fettunterdrückung verbessert noch mehr die Identifizierung von Strukturen oder Läsionen, die von Fettgewebe wie Parametrium und Lymphknoten umgeben sind (15,20) (Abbildung 4).

Oft ist die Verwendung von Kontrast in der Inszenierung nicht notwendig, da in den meisten Fällen Vorkontrastsequenzen die notwendigen Informationen liefern. Außerdem unterschätzen dynamische Sequenzen häufig das Tumorvolumen und die Tiefe der Stroma-Invasion und sollten für diese Zwecke nicht genutzt werden (21). Die Verwendung von Kontrastmitteln kann jedoch nützlich sein, um die Identifizierung von Fistelbahnen bei fortgeschrittenen Erkrankungen oder bei der Nachsorge nach der Therapie zu erleichtern(10).

TUMORWACHSTUMSMUSTER

Der Tumor entsteht im Zervikalkanal und erstreckt sich peripher zum zervikalen Stroma hin und ersetzt es schrittweise. Eine Stroma-Invasion voller Dicke kann auftreten und durch Kontiguität eine parametriale Invasion (IIb). Eine Obstruktion des Gebärmutterhalskanals ist üblich und führt häufig dazu, dass sich die Endometriumhöhle mit Blut, seröser Flüssigkeit oder eitrigem Material ausdehnt (22) (Abbildung 5).

Tumoren, die sich in die Gebärmutterhöhle erstrecken, sind mit einer schlechteren Prognose und einer höheren Prävalenz von Fernmetastasen verbunden(2). Klinisch sind Tumore mit endophytischem Wachstum schwer zu messen, da die größte Komponente in einer gynäkologischen Untersuchung nicht direkt sichtbar gemacht und ausgewertet werden kann. Die klinische Beurteilung von exophytischen Tumoren ist einfacher, aber die MRT erleichtert die Identifizierung einer möglichen vaginalen Invasion.

Beurteilung von Parametrium und Beckenwand

Das Parametrium ist das Bindegewebe zwischen den Schichten des breiten Ligaments. Medial grenzt es an die Gebärmutter, den Gebärmutterhals und die proximale Vagina an und erstreckt sich seitlich zur Beckenwand. Minderwertig ist es fast das Kardinalband. Es besteht überwiegend aus Fett, durch das Uterusgefäße, Nerven und Lymphgefäße verlaufen (11).

Die parametriale Invasion (über IIb) ist ein signifikanter prognostischer Faktor, der die Diagnose und die therapeutische Wahl beeinflusst. Bei T2-gewichteten Sequenzen erscheint die Grenzfläche zwischen dem normalen zervikalen Stroma und dem Parametrium wie ein hypointensiver Ring oder Halo, der den Gebärmutterhals umgibt. Ein erhaltener hypointensiver Halo stellt einen hohen negativen Vorhersagewert für die parametriale Invasion dar (15,17). Der Indikator für die parametriale Invasion ist die segmentale Unterbrechung oder das vollständige Fehlen dieses Halos in der Grenzfläche zwischen dem zervikalen Stroma und dem parametrialen Fett oder doch die deutliche Protrusion des Tumors in das Parametrium(13,23). Einige Autoren korrelieren den vollständigen Ersatz des zervikalen Stromas und die Tumorverlängerung in den Uteruskörper mit der parametrialen Invasion. In diesen Fällen sind 94% des Parametriums befallen, mit direktem Zusammenhang zwischen der Größe des Tumors und der parametrialen Beteiligung(15,22). Der Verlust von parametrialem Fett kann ein Indikator für eine Invasion sein, dies ist jedoch ein unspezifisches Zeichen, da eine peritumorale Entzündung auch zu einem Fettverlust führen kann, der eine Invasion simuliert.

Kontrastverstärkte T1-gewichtete Sequenzen zeigten eine höhere Genauigkeit als die T2-gewichteten in der parametrischen Auswertung (10) (Abbildung 6). In Fällen, in denen sich der Tumor in das Parametrium erstreckt, kann er den Harnleiter erreichen und eine Hydronephrose (IIIb) verursachen. Hydronephrose im Zusammenhang mit Masse im Gebärmutterhals sind spezifische Anzeichen einer parametrialen Invasion(12).

Eine parametriale Invasion bis zur Beckenwand (IIIb) wird diagnostiziert, wenn der Tumor bei der klinischen Untersuchung nicht von der Beckenwand getrennt werden kann. Bei der MRT wird diese Diagnose gestellt, wenn der Abstand zwischen Tumor und Beckenwand < 3 mm beträgt oder wenn T2-gewichtete Sequenzen einen teilweisen oder vollständigen Verlust eines normalen Hyposignals der Beckenwandmuskulatur zeigen (Piriformmuskel, innerer Obturatormuskel, Levator ani Muskel oder Steißbeinmuskel) (Abbildung 7). In diesen Fällen werden Iliakalgefäße durch den Tumor komprimiert und verengt, und die Knochenzerstörung kann durch direkte Verlängerung eines diffus infiltrierten Tumors auftreten (25).

Vaginale Beteiligung

Die MRT ist hochempfindlich bei der Erkennung einer vaginalen Invasion mit einer Genauigkeit von 93% (11). Das Zeichen der vaginalen Beteiligung ist besser auf hochauflösende T2-gewichtete Sequenzen charakterisiert, die die segmentale Unterbrechung des normalen hypointensiven Signals der Vaginalwand oder noch eine hyperintensive Vaginalverdickung (Tumor) oder die Masse selbst in Kontiguität mit der Vaginalwand zeigen (Abbildung 8). Vaginale Invasion entspricht Stadium IIa; Wenn sich diese Invasion bis zum unteren vaginalen Drittel erstreckt, entspricht Stadium IIIa(25). Zusätzlich wird die Verwendung von intravaginalem Ultraschallgel während der MRT-Aufnahme empfohlen, um den Hohlraum mit einem hoch hyperintensen Material auf T2-gewichteten Sequenzen aufzudehnen und zu füllen, um den Tumorkontrast zu verbessern (leicht hyperintense auf T2-gewichteten Sequenzen) und der Vaginalwandkontrast ((hypointense auf T2-gewichteten Sequenzen). Dieses Verfahren verbessert die Empfindlichkeit bei der Beurteilung der vaginalen Invasion. Etwa 20 ml zum Zeitpunkt der Untersuchung aufgetragenes Gel sind ausreichend(10).

Lymphknotenbeteiligung

Mehrere Studien haben die Bedeutung der Lymphknotenbeteiligung als Faktor für die Verschlechterung der Überlebensprognose von Frauen gezeigt, die von Gebärmutterhalstumoren betroffen sind (3,26). Es gibt drei Drainagewege von den zervikalen Lymphknoten, durch die sich der Tumor ausbreitet (Abbildung 9): der laterale Weg entlang der äußeren Iliakalgefäße; der hypogastrische Weg entlang der inneren Iliakalgefäße; und der präsakrale Weg entlang des uterosakralen Ligaments. Alle drei Wege münden in die gemeinsamen iliakalen Lymphknoten, durch die der Tumor die paraaortalen Lymphknoten erreichen kann. Im Allgemeinen sind zuerst die parazervikalen und parametrialen Lymphknoten betroffen, gefolgt von den Obturatorlymphknoten und anschließend den äußeren und inneren Beckenlymphknoten(27).

T2-gewichtet sind die Sequenzen der Wahl für die Bewertung von Beckenlymphknoten, da in diesen Sequenzen Gefäße und Muskulatur hypointense werden, was die Unterscheidung von Lymphknoten erleichtert, die bei T2-gewichteten Sequenzen leicht hyperintense sind (Abbildung 10). T2-gewichtete TSE-fettunterdrückte Sequenzen ermöglichen die Unterdrückung des Fettgewebes, das die Lymphgefäße umgibt, wodurch die Genauigkeit beim Nachweis von Beckenadenomegalien verbessert wird (12) (Abbildung 11). Bis heute ist der Verdacht auf Lymphknotenmetastasen mittels MRT auf die Vergrößerung des Lymphknotens beschränkt. Lymphknoten > 10 mm im axialen Durchmesser gelten als abnormal. Es werden auch einige höhere Grenzwerte für bestimmte spezifische Stellen vorgeschlagen, wie folgt: für Lymphknoten in der inneren Beckenkette 7 mm; für gemeinsame Beckenlymphknoten 9 mm; und für externe Beckenlymphknoten scheint die 10-mm-Positronen-Emissions-Tomographie mit Fluor-Desoxy-D-Glucose (PET-FDG) eine höhere Spezifität zu bieten als die MRT für vergrößerte Beckenlymphknoten (3). Wenn eine zentrale Lymphknotennekrose identifiziert wird, beträgt der positive Vorhersagewert für Malignität 100%. Es wurde bereits gezeigt, dass Lymphknoten mit einer dem Tumor ähnlichen Nekrose oder Signalintensität die schlechteste Prognose aufwiesen. Die Diagnose einer Lymphknotennekrose kann sich mit der Verwendung von endovenösem Kontrast verbessern(25,28).

In jüngster Zeit wurde eine Verbesserung der MRT-Empfindlichkeit für den Nachweis von metastasierten Lymphknoten in Gebärmutterhalstumoren unter Verwendung eines neuen lymphknotenspezifischen Kontrastmittels namens Ferumoxtran-10 mit Nanopartikeln aus Eisenoxid (USPIO) nachgewiesen. Die Verwendung dieses Kontrastmittels ist jedoch noch kein Konsens (29). In Anbetracht der Tatsache, dass das FIGO-Staging-System die Lymphknotenbeteiligung nicht berücksichtigt, entspricht der Nachweis vergrößerter Beckenlymphknoten im MRT dem Stadium IIIb sowie die Diagnose eines vergrößerten paraaortalen Lymphknotens dem Stadium IVb (12).

Invasion von Blase und Rektum

Die Invasion von Blase oder Rektum (IVa) kann nur durch eine körperliche Untersuchung schwer zu erkennen sein. Die MRT hat sich als zuverlässige Methode zum Nachweis einer Blaseninvasion mit einer Empfindlichkeit von 83%, einer Spezifität nahe 100% und einer Genauigkeit von 99% erwiesen. Wenn die Blase vom Tumor befallen wird, zeigt ihre Wand, die normalerweise hypointensiv ist, einen fokalen oder diffusen Bereich mit Zunahme der Signalintensität auf T2-gewichteten Sequenzen, oder es wird einfach eine vegetierende Masse in das Lumen beobachtet(10,30). Für die Definition der Blaseninvasion ist es wichtig zu beachten, dass sowohl für den Blasenmuskel als auch für die Schleimhaut eine Signalveränderung vorliegt, da der Tumor sonst möglicherweise nur an die Blase angrenzt (4). Andere Anzeichen einer Invasion sind Hyperintensität an der inneren Oberfläche der hinteren Wand, Knötchen oder Unregelmäßigkeiten in der Blasenwand (Abbildung 12). Andererseits wird der vesiko-ureterale Übergang aufgrund der schwierigen Visualisierung eines nicht erweiterten Ureters im MRT schlecht bewertet.

Eine direkte Invasion des Ureters ist nicht häufig, jedoch wird bei der Ureterinvasion eine Tumorverlängerung entlang der uterosakralen Bänder beobachtet. Befunde sind in der Regel: fokale Verdickung oder segmentale Unterbrechung des hypointensiven Signals an der vorderen Rektalwand(10).

ABSCHLIEßENDE ÜBERLEGUNGEN

Auch wenn die MRT von den meisten onkologischen Diensten nicht für das Staging von Gebärmutterhalstumoren verwendet wird und bisher noch nicht offiziell von FIGO zugelassen wurde, ist sie die beste bildgebende Methode in Bezug auf die Genauigkeit zur Beurteilung von Tumoren und spielt eine wesentliche Rolle in der Therapieplanung und -nachsorge(31).

Die MRT hat sich als besser erwiesen als die klinische Untersuchung und reduziert bei Verwendung als initiale Staging-Methode die Anzahl invasiver Eingriffe und radiologischer Studien wie Urographie, Zytoskopie und Rektosigmoidoskopie mit geringeren Kosten für die Behandlung der Krankheit. Darüber hinaus ermöglicht die korrekte Beurteilung des Tumorausmaßes und -volumens eine Optimierung der Planung der Felder für die externe Beckenstrahlentherapie und Brachytherapie.

Eine kürzlich durchgeführte Studie hat gezeigt, dass die MRT-gestützte Strahlentherapieplanung die Möglichkeit geografischer Fehler im Vergleich zur konventionellen Strahlentherapieplanung verringern kann(32). Es ist wichtig, dass der Radiologe, der eine Becken-MRT für Gebärmutterhalstumor interpretiert, mit den Befunden vertraut ist und hauptsächlich Informationen über das Tumorvolumen, die Invasion von Parametrium, Vagina und angrenzenden Organen liefert, neben der Angabe des Tumorwachstumstyps und der Lymphknotenbeteiligung.

Danksagung

Die Autoren danken der Internationalen Föderation für Gynäkologie und Geburtshilfe (FIGO) für die kostenlose Genehmigung zur Reproduktion des Schemas zur Inszenierung des Zervixkarzinoms; Rubens de Andrade, der die Figuren entworfen hat; und der Techniker Marcello C. Galdino für sein Engagement für die Durchführung der Untersuchungen.

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Dra. Claudia C. Camisão
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Empfangen am 9. August 2005. Angenommen nach Revision 15. September 2005.